《鬼太郎诞生：咯咯咯之谜》以妖怪与人类交织的现代东京为舞台，聚焦鬼太郎的身份觉醒与使命承担。
眼珠老爹带着尚未完全显现妖怪特征的少年鬼太郎，在妖怪庇护所“咯咯咯堂”低调生活。不久，神秘“灾厄妖怪”突然袭来，夺取了维系两界平衡的“魂核结晶”，导致妖怪世界崩塌，人类世界频发怪象——妖雾笼罩街道、植物变异、人类陷入恐慌。
为阻止灾难，鬼太郎与伙伴猫女、滑瓢追查真相，意外揭开自身身世：他是人类母亲与妖怪父亲的混血，母亲曾是“咯咯咯传说”的守护者（该传说预言，唯有连接两界的混血能唤醒“咯咯咯之力”修复平衡）。在眼珠老爹的回忆与母亲遗物（刻有“咯咯咯”符文的铜铃）指引下，鬼太郎克服“半妖身份”的迷茫，觉醒出调和两界的鬼太郎之力，最终击败灾厄妖怪，归还魂核结晶。
电影结尾，鬼太郎正式以“妖怪守护者”身份，承担起守护人类与妖怪羁绊的使命，“咯咯咯之谜”也成为他坚守的初心。
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