14岁初中生阳翔的爷爷——怪谈漫画家水木去世后，留下一本手绘《妖怪图鉴》，里面画满爷爷笔下（实则真实存在）的妖怪。某天，阳翔翻动图鉴时，黑色猫形妖怪“夜刀”突然跳出，告知惊人真相：世界分“人类界”与“妖怪界”，爷爷曾是两界的“调和者”，维系着连通两界的“狭间之门”；如今爷爷离世，狭间之门失衡，妖怪正不断闯入人类界。
阳翔起初半信半疑，直到涂壁、狸猫等妖怪真的出现在身边，还结识了同样卷入危机的朋友春希。此时，强大的混沌妖怪“夜独”借机突破狭间，企图吞噬人类界。阳翔在夜刀帮助下，翻阅图鉴了解妖怪习性，与春希及图鉴里的妖怪们合作，找到狭间之门的核心——爷爷留下的“共生之石”。
最终，阳翔以爷爷“人与妖怪共生”的心愿为纽带，将共生之石嵌入狭间核心，阻止了夜独，也成为了新的调和者。狭间之门重新稳定，阳翔终于懂了：爷爷的图鉴不仅是画，更是守护两界的羁绊。
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